Zollicoffer nació en el condado de Maury, Tennessee, de John Jacob Zollicoffer y Parthenia (Carter) Zollicoffer en 1812. Asistió a la Academia de Nashville, donde estudió derecho. Después de completar sus estudios, Zollicoffer se mudó a París, Tennessee, donde ejerció la abogacía y se involucró en la política.
En 1841, Zollicoffer fue elegido miembro de la Cámara de Representantes de Tennessee, donde sirvió durante dos mandatos. En 1843, fue elegido miembro de la Cámara de Representantes de los Estados Unidos, donde ocupó el cargo durante un mandato. Durante su estancia en el Congreso, Zollicoffer apoyó la anexión de Texas y la expansión de la esclavitud en los territorios occidentales.
Después de dejar el Congreso, Zollicoffer regresó a Tennessee y continuó ejerciendo la abogacía. También se involucró en el Partido Whig y fue elegido miembro de la legislatura estatal en 1847. En 1849, fue nombrado contralor estatal.
Cuando estalló la Guerra Civil en 1861, Zollicoffer se unió al ejército confederado y fue nombrado general de brigada. Se le asignó el mando del Departamento del Este de Tennessee y se le asignó la tarea de defender la región contra las fuerzas de la Unión.
En noviembre de 1861, las fuerzas de Zollicoffer se enfrentaron con las fuerzas de la Unión en la batalla de Camp Wildcat. La batalla fue una derrota confederada, pero Zollicoffer murió en acción.
Zollicoffer era un soldado y político respetado. Era un firme partidario de la esclavitud y de la Confederación, y estaba dispuesto a luchar por sus creencias.
